Kontynuując misję dostarczenia świątynnego kamienia paladynom, młoda kapłanka wpada w zasadzkę orków dowodzonych przez szamana Kishkumena (Ryan Palmer). Gdy Teela (Nicola Posener) opłakuje śmierć siostry, czarodziejka Marek (Melanie Stone) dzięki pomocy swego mistrza odkrywa, że skradziona relikwia tak naprawdę była jedną z czterech części Darkspore - starożytnego artefaktu, który siły zła zamierzają na nowo scalić celem uwolnienia mrocznej mocy. Adeptka magii ponownie zbiera swych towarzyszy - Teelę, wojownika Thane'a (Adam Johnson) oraz łotrzyka Dagena (Jake Stormoen), by przy ich wsparciu pokrzyżować plany Kishkumena. Podczas podróży przyjaciele uwalniają pojmanego przez chochliki mrocznego elfa Qole'a (Rocky Myers), który dołącza do drużyny. Pięcioro bohaterów przemierza rozległe pustkowia, poszukując ruin pradawnego miasta, gdzie ukryto legendarny skarb i kolejny fragment Darkspore.